Он родился в семье полковника Джеймса Томпсона в Нйюпорт штат Кентуки и пошел по его стопам, окончил Военную академию США в Вест-Пойнте в 1882 году лейтенантом артилеристом, во время испано-американской войны, он был повышен до подполковника и занимался организацией поставок боеприпасов.
В ноябре 1914 г. Томпсон увольняется со службы и становится главным инженером Remington Arms Company, где отвечает за организацию производства британской винтовки Enfield в городе Eddystone (штат Пенсильвания). В 1916 г. он даже занимается организацией фабрики по производству винтовок Мосина для русской армии.
В это же время, а точнее в 1915 г. офицер американского флота, Джон Блайш (John Blish) запатентовал систему замедления отката затвора при помощи трения Томпсон предложил изобретателю обменять патент на долю в бизнесе. Блайш дал свое согласие, и в 1916 г. бригадный генерал с финансовой поддержкой Томаса Риана (Thomas Ryan) основал компанию Auto Ordnance Corporation. Кроме самого Томпсона в работе над пистолетом-пулеметом также принимали участие двое инженеров - Теодор Эйкхофф (Theodore H. Eickhoff) и Оскар Пейн (Oscar V. Payne).
Прототипы будущего оружия мафиози носили весьма говорящие названия: модель 1917 года - Persuader (Убеждающий) и модель 1918 - Annihilator (Уничтожающий). Надо отметить, что название <Томми-ган> (Tommy Gun) было придумано самим Томпсоном исключительно в рекламных целях и даже было зарегестрировано в Trade Mark division of the Patent Office. Однако оно так легко вошло в гангстерский сленг, что авторство приписали самим гангстерам.
В 1919 г. Томпсон представил первые образцы своего пистолета-пулемета, а в 1921 г. было развернуто серийное производство модели М1921.
Летом 1921 года Джон Томпсон отправился в рекламный европейский тур с несколькими вариантами своего пистолета-пулемета под официально зарегистрированной маркой Tommy-Gun. Неподалеку от Лондона в армейском лагере штатный стрелок компании Джордж Голл восхищает английских военных специалистов мощью и поразительной точностью оружия. В августе того же года на полигоне Перри штата Огайо из пистолета-пулемета стреляет сам генерал Томпсон. Но рекламные акции безуспешны и томми-ган остается невостребованным. На горизонте маячит финансовый крах предприятия.
Тогда Джон Томпсон решает использовать потенциал гражданского коммерческого рынка и рекламирует пистолет-пулемет М1919 в правоохранительных агентствах американских штатов и стремясь создать ему многообещающий имидж эффективного полицейского оружия. Официальным лозунгом компании Auto-Ordnance становятся слова <На стороне Закона и Порядка>. Реальный успех пришел с моделью М1921. Ставшая впоследствии <классической>, модель М1921 была выпущена партией в 15000 экземпляров на заводах Colt`s Patent Firearms в Хартфорде. На вооружение армии она так и не пошла, хотя испытывалась не только в Америке, но и в Бельгии и Англии.
В начале Второй Мировой войны американское командование спохватилось что их армии не хватает автоматического стрелкового оружия. Немедленно были размещены большие заказы на производство автоматов.
В 1939 году армия получила всего - навсего 3630 стволов, то в 1940 - 200 тысяч, а в следующем 350 тысяч. " томми - ганы " отличались высокой надежностью, обусловленной тщательным изготовлением, что не могло не сказываться на цене.
Поэтому в апреле 1942 года "Томпсон" был несколько упрощен с учетом требований военного времени. Затвор Блиша с торможением заменили на массивный свободный, спроектировали коробчатый 30-зарядный магазин вместо сложного и большого дискового, и до 43 года выпустили 285 тысяч автоматов под маркировкой М1. Одновременно выпускали и М1А1, у которого ударник был жестко закреплен в затворе и применен постоянный диоптрический прицел. До 1944 года сделали 540 тысяч М1 и М1А1 причем некоторое количество поставили в СССР по ленд-лизу.
После войны "Ауто орднанс" закрылась, и ее приобрела "Намрич армс", которая некоторое время торговала старыми "Томпсонами" с армейских складов, и запчастями к ним.
Томпсон умер в своей резиденции в Ньюпорте 21 июня 1940 года, когда ему было 79 лет.
